Blood on the Clocktower est un jeu de bluff où les joueurs forment des équipes opposées, le Bien et le Mal, supervisées par un joueur Conteur qui mène l'action et prend des décisions cruciales. Le but du jeu est de déduire et d'exécuter les démons avant qu'ils ne soient plus nombreux que les habitants.

Durant la phase de « jour », les joueurs socialisent ouvertement et chuchotent en privé pour échanger des connaissances ou répandre des mensonges, jusqu'à leur exécution si une majorité les soupçonne d'être maléfiques. Durant la phase de « nuit », les joueurs ferment les yeux et sont réveillés un par un par le Conteur pour recueillir des informations, semer le trouble ou tuer.

Le Conteur utilise les pièces complexes du jeu pour guider chaque partie, laissant les autres joueurs libres de jouer sans table ni plateau. Les joueurs restent au cœur de l'action jusqu'à la fin, même si leurs personnages sont tués, hantant Ravenswood Bluff tels des fantômes cherchant à gagner d'outre-tombe. Si vous arrivez en retard à une partie, vous pouvez y entrer après le début, en incarnant un puissant Voyageur aux talents inhabituels et aux allégeances douteuses. Chaque personnage possède sa propre capacité spéciale et chaque joueur est unique.